Начинается экспозиция, посвящённая православному церковному искусству, с попытки отразить всё многообразие произведений, предназначенных для пространства храма или символизирующих принадлежность к христианской вере.
Наиболее древними экспонатами этого зала являются створки домонгольских меднолитых крестов-энколпионов XII в. Слово «энколпион» в переводе с греческого – «на груди». Это складной двустворчатый крест, с полостью внутри, предназначенный для хранения частиц мощей или иных святынь. К тому же времени относятся небольшие нательные кресты и змеевик – символ-оберег, представляющий собой соединение христианства и древних славянских верований.
Обращает на себя внимание большой запрестольный Корсунский крест. Это русское название четырёхконечного креста, относящегося к древнему византийскому типу процессуальных и запрестольных крестов (располагающихся в алтаре за престолом). Концы креста завершают диски, связанные с концами креста перемычками. Диски могут быть украшены чеканными изображениями святых. Примеры подобных крестов находись в период раннего средневековья в алтарях храмов Сирии, Армении, Грузии, а также на Афоне. Своей формой восходит к форме креста, по преданию, явившемуся на небе императору Константину перед Мильвийской битвой. Своё название крест получил на Руси, так как первые его образцы попали на Русь из Византии через Корсунь (Херсонес).
Небольшая, но очень интересная коллекция деревянной резной иконы и скульптуры представлена как небольшими прорезными иконами и панагиями, так и крупной объёмной скульптурой. Уникальной скульптурой является двухметровое изображение Архангела Михаила, поражающего змея. Данное скульптурное изображение Архангела Михаила длительное время располагалась в часовне села Трунёвки Дмитровского уезда, которую в XIX веке посещало большое количество паломников по пути в Троицко-Сергиеву Лавру. Произведение сохранилось не целиком: согласно иконографической традиции, в правой руке Архангела должно быть копьё, а в левой, в данном случае – часть цепи, обвитой вокруг головы дракона. Скульптура почиталась чудотворной, исцелявшей детей, не могущих начать ходить.
Интереснейшим примером сочетания деревянной резьбы и росписи является представленная в экспозиции Архиерейская кафедра. Кафедра — в христианской церкви почётное место епископа, также символ епископской власти, место с которого архиерей произносит проповеди. Данная кафедра была привезена в Успенский собор города Дмитрова в апреле 1792 года из Крутицкого архиерейского дома и установлена в главном приделе Успения Пресвятой Богородицы в связи с учреждением сана епископа Дмитровского. Оформлена в стиле барочных резных иконостасов XVIII века, на внутренней стороне стенок и потолке сохранилась оригинальная роспись того же периода.
Необычными и нетрадиционными для православного христианского искусства считаются изображения сивилл. Сивиллы, согласно античным источникам – пророчицы и прорицательницы, экстатически предрекавшие будущее, зачастую бедствия. Послужили связующим звеном между античным миром и христианской эпохой. К концу средневековья католическая Церковь, интерпретируя высказывания сивилл как предсказания событий христианской истории, признала двенадцать из них как пророков пришествия Христа, как параллель ветхозаветным пророкам. Предсказания сивилл, истолкованные как пророчества о воплощении Христа, получили у христианских богословов положительную оценку с первых веков христиан. Долгое время, несмотря на то, что некоторые из них имели имена, сивиллы назывались по месту их обитания. Каждая из сивилл имела какой-либо атрибут, свою характерную особенность. Например, Фригийская Сивилла имела старческий вид, в руках носила обнаженный меч, а Дельфийская (Артемия) имела моложавый вид, в руках носила лавровую ветвь. От иконописи в данных изображениях сохраняется лишь техника исполнения, всё остальное носит оригинальный характер: трактовка фонов и колорит, построенный на локальных пятнах красного, желтого, синего цветов, разнообразные развороты фигур, сложные ракурсы, фантастические по форме головные уборы, иногда украшенные перьями.